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7Iheringia, Sér. Zool., Porto Alegre, 97(1):7-15, 30 de março de 2007Oportunismo alimentar de Knodus moenkhausii (Teleostei, Characidae)... Oportunismo alimentar de Knodus moenkhausii (Teleostei,Characidae): uma espécie abundante em riachos donoroeste do Estado de São Paulo, Brasil Mônica Ceneviva-Bastos & Lilian Casatti Laboratório de Ictiologia, Departamento de Zoologia e Botânica, IBILCE, Universidade Estadual Paulista (UNESP), Rua CristóvãoColombo, 2265, Jardim Nazareth, 15054-000, São José do Rio Preto, SP, Brasil, 0-55-17-32212396. (
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[email protected]) ABSTRACT. Feeding opportunism of Knodus moenkhausii (Teleostei, Characidae): an abundant species in streams of thenorthwestern in the state of São Paulo, Brazil. In the present investigation we studied the feeding biology of Knodusmoenkhausii (Eigenmann & Kennedy, 1903) in streams of the Upper Paraná river system in the state of São Paulo. In eight streams (R1-R8), K.moenkhausii consumed 18 items, of which algae, ephemeropteran nymphs, and dipteran larvae were the most frequent and dominantautochthonous items, as were terrestrial insects, hymenopterans, and spiders regarding allochthonous items. In the R2 stream, K.moenkhausii showed distinct diet, mostly due to depth, substrate type, and presence of riparian vegetation. In the R9 stream (monthlysampled for one year), 15 items were consumed, of which terrestrial insects predominated all year round; dipteran larvae and algae wereleast relevant during December-January (hot and wet period) and June-July (cold and dry period), respectively. During snorkelingobservations in this stream, we recorded individuals performing drift feeding, picking at relatively small preys close to the substrate andsubmerged vegetation, and surface picking. The large diversity of consumed items - conditioned to habitat and seasonal variations - andthe diversity of feeding tactics allow us to consider K. moenkhausii a rather opportunistic fish species. Such opportunism apparentlyreflects on the species abundance, showing its ability to allocate a significant part of its energy to reproduction, even in physicallyimpacted habitats by human actions. KEYWORDS. Nektonics, omnivory, feeding tactics, seasonality. RESUMO. O objetivo deste estudo foi investigar a biologia alimentar de Knodusmoenkhausii (Eigenmann & Kennedy, 1903) em riachosdo Alto rio Paraná no Estado de São Paulo. Em oito riachos (R1-R8), K. moenkhausii se alimentou de 18 itens, dos quais algas, ninfas deefemerópteros e larvas de dípteros foram os itens autóctones mais freqüentes e dominantes; fragmentos de insetos terrestres, himenópterose aranhas foram os itens alóctones mais freqüentes e dominantes. No riacho R2, K. moenkhausii apresentou dieta distinta dos demaisriachos, principalmente em função da profundidade, tipo de substrato e da presença de vegetação ripária. No riacho R9, amostradomensalmente durante um ano, foram identificados 15 itens, dos quais insetos terrestres predominaram ao longo do ano; larvas de dípterose algas foram pouco expressivas nos períodos de dezembro-janeiro (período mais quente e chuvoso) e junho-julho (período mais frio eseco). No riacho R9 foram realizadas observações subaquáticas durante mergulho livre, onde observamos a cata de itens na coluna d’água junto do substrato, da vegetação submersa e na superfície da água. A elevada variedade de itens consumidos - condicionada às variações dohábitat e sazonais - e a prática de diversas táticas nos permitem considerar K. moenkhausii uma espécie oportunista quanto ao uso dosrecursos alimentares. Este oportunismo aparentemente se reflete na abundância da espécie, demonstrando boa capacidade em alocar partesignificativa de sua energia à reprodução, mesmo em ambientes fisicamente impactados por ação antrópica. PALAVRAS-CHAVE. Nectônicos, onivoria, táticas alimentares, sazonalidade. Os peixes de água doce neotropicais representamum oitavo da diversidade de vertebrados viventes econstituem a maior de todas as faunas epicontinentaisdo planeta (V ARI & M ALABARBA , 1998). A família maisrepresentativa em termos de número de espécies éCharacidae, com pelo menos 1.352 espécies (R EIS et al .,2003). Este grupo forma o principal conjunto de espéciesnectônicas em riachos de médio e baixo gradiente (B UCKUP ,1999), predominando inclusive em termos de abundânciae biomassa ( vide C ASTRO et al ., 2003, 2004, 2005) edesempenhando um papel importante na produção depeixes de riachos. Apesar dessa importância, pouco seconhece a respeito da ecologia das espécies deCharacidae, especialmente sobre como alterações desrcem antrópica nos ecossistemas podem influenciar autilização de recursos alimentares e a sobrevivênciadessas espécies.No sistema do Alto rio Paraná, particularmente emdrenagens afluentes da margem esquerda do rio Paranáno noroeste e oeste do Estado de São Paulo, amostragensrecentes em 59 riachos (C ASTRO et al. , 2005; C ASATTI et al. ,2006) registraram que Astyanax altiparanae Garutti &Britski, 2000 e Knodusmoenkhausii (Eigenmann &Kennedy, 1903) estão entre as espécies dominantes,sendo que a última representou 12% da abundância totalde peixes coletados. Apesar da evidente posição dedestaque que esta espécie ocupa em termos de estruturaquantitativa das comunidades, informações sobre suabiologia são desconhecidas. Neste trabalho,investigamos a biologia alimentar de K. moenkhausii ,procurando responder (1) quais os itens alimentarespreferenciais, (2) se a dieta varia conforme característicasdo hábitat, (3) se há influência da sazonalidade na dietada espécie e (4) quais as principais táticas alimentaresempregadas na captura de alimento. MATERIAL E MÉTODOS A área de estudo situa-se no noroeste do Estadode São Paulo (Fig. 1), em uma região onde o solo é 8Iheringia, Sér. Zool., Porto Alegre, 97(1):7-15, 30 de março de 2007C ENEVIVA -B ASTOS & C ASATTI principalmente utilizado para pastagens (77,4%)(Alexandre M. Silva, com. pess.). O clima da região étropical quente (N IMER , 1989), com uma estação chuvosageralmente de outubro a março, com temperatura médiamáxima (31ºC) em janeiro, e outra seca, com temperaturamédia mínima (13ºC) registrada em julho (B ARCHA & A RID ,1971). Com o objetivo de investigar se a dieta de K.moenkhausii varia conforme as características do hábitat,oito riachos (R1-R8, Tab. I) foram amostrados em junhode 2003, utilizando-se duas passagens de pesca elétrica(metodologia modificada a partir de M AZZONI et al ., 2000e C ASTRO et al ., 2003). Para investigar a influência dasazonalidade na dieta, coletas mensais no período deagosto de 2003 a julho de 2004 foram conduzidas noCórrego do Cedro (R9, Tab. I), município de Vitória Brasil,através da aplicação de um esforço padronizado de coletacom rede de arrasto. Todos os peixes coletados foramfixados em formalina a 10% e posteriormente conservadosem solução de etanol a 70%. Exemplares-testemunhoestão depositados na coleção ictiológica doDepartamento de Zoologia e Botânica da UniversidadeEstadual Paulista, campus de São José do Rio Preto, SP(DZSJRP 6065, 6079, 6089, 6098, 6131, 6144, 6163, 6183).Dez exemplares adultos dos riachos R1-R8,somando 80 indivíduos, mais 120 exemplares coletadosno riacho R9 (dez indivíduos adultos selecionados pormês) tiveram seus estômagos removidos e seus conteúdosanalisados e identificados no menor nível taxonômicopossível. Especialistas foram consultados para assegurara confiabilidade das determinações taxonômicas.Para cada item foi calculada a freqüência deocorrência (G ELWICK & M ATTHEWS , 1996) e a dominância(Frost & Went, 1940 apud H YNES , 1950), esta dada comoa porcentagem do número de vezes em que o item ocupaa maior parte do conteúdo de cada estômago em funçãodo número total de exemplares analisados. A composiçãopercentual (G ELWICK & M ATTHEWS , 1996) foi calculada paraos itens alimentares agrupados nas seguintes categorias:algas, larvas e ninfas aquáticas de insetos,microcrustáceos, vegetais superiores, aracnídeos, insetosterrestres, peixes, matéria orgânica e itens nãodeterminados. A amplitude de nicho trófico no riacho R9foi calculada a partir da fórmula proposta por L EVINS (1968): B = 1 / Σ p i2 , onde “B” é a amplitude de nicho e “p i ”é a proporção do recurso “i”. O valor de “B” obtido foiconvertido para a escala de 0 a 1, conforme proposto porH URLBERT (1978).A comparação da dieta de K. moenkhausii entreos riachos R1-R8, bem como entre distintas épocas doano no riacho R9, foi conduzida através de uma análisede escalonamento multidimensional não-métrica (NMDS),uma técnica de ordenação que pode ser aplicada a váriassituações ecológicas, cujo cálculo é baseado em umamatriz de dissimilaridade ou de similaridade (C LARKE &W ARWICK , 1994). Os valores de composição percentualdos itens agrupados em categorias ecológicas foramtransformados em log(x+1) para cálculo da matriz desimilaridade através do coeficiente de similaridade deBray-Curtis, utilizando-se o programa estatístico PRIMER(C LARKE & G ORLEY , 2001). A NMDS calcula a distorção,ou stress , entre a matriz de similaridade e a ordenaçãoproduzida na representação gráfica dos eixos. Nopresente estudo, todos os valores de stress estiveramabaixo de 0,1, o que corresponde a uma boa ordenação,garantindo boa confiabilidade na interpretação dosresultados (C LARKE & W ARWICK , 1994).Duas hipóteses nulas (Ho) foram testadas atravésde análises de similaridade (ANOSIM): (1) os descritoresdo hábitat não exercem influências significativas na dietade K. moenkhausii nos riachos R1-R8; (2) não hádiferenças significativas na dieta de K. moenkhausii entredistintas épocas do ano no riacho R9. A ANOSIM é umaanálise não paramétrica, análoga à análise de variância(C LARKE & W ARWICK , 1994), e foi processada através doprograma computacional PRIMER (C LARKE & G ORLEY ,2001). Nesta análise, calcula-se o valor de R, uma medida Fig. 1. Localização geográfica dos nove riachos estudados (R1-R9) na porção noroeste do Estado de São Paulo, sistema do Alto rio Paraná(Brasil). 9Iheringia, Sér. Zool., Porto Alegre, 97(1):7-15, 30 de março de 2007Oportunismo alimentar de Knodus moenkhausii (Teleostei, Characidae)... comparativa do grau de separação das amostras, que irápermear a decisão de aceite ou rejeição de Ho. A amplitudede variação de R é de -1 a 1, sendo que valores próximosa zero significam aceite de Ho, e a probabilidade (p) representaa porcentagem de risco de ocorrer erro Tipo I, segundo anomenclatura estatística (C LARKE & W ARWICK , 1994).Com o objetivo de explorar se há correlaçãosignificativa entre as características do hábitat e a dietade K. moenkhausii , foi construída uma matriz com ositens alimentares agrupados nas categorias descritasacima e outra com os descritores ambientais, algunsdiretamente mensurados, tais como a velocidade médiada corrente e profundidade média, outros categorizadosa partir de estimativas visuais, tais como: presença ouausência de vegetação ripária (1, ausente; 2, presente),tipo de substrato predominante (1, areia; 2, argila; 3,cascalho e rochas), tipos de hábitats fluviaispredominantes (de acordo com R INCÓN , 1999, as principaiscategorias de hábitats em riachos são “riffles”, “pools” e“runs”, os dois primeiros equivalentes a corredeiras epoços; na ausência de um termo apropriado em portuguêspara se referir às regiões com águas correntes, porémmais profundas que corredeiras, empregaremos o termoem inglês) (1, somente “runs”; 2, “runs” e poços; 3,“runs”, poços e corredeiras). As duas matrizes foramconfrontadas através do teste de Mantel (M ANTEL , 1967),utilizando a rotina Matrix Comparison do programacomputacional NTSyspc 2.10 (R OHLF , 2000), sendo quepara a matriz alimentar foi utilizado o coeficiente de Bray-Curtis e para a matriz ambiental, a Distância Euclidiana.Para o registro das táticas alimentares foramconduzidos 145 minutos de observação subaquáticadurante mergulho livre no riacho R9, em outubro de 2004,empregando a técnica “animal focal” (A LTMANN , 1974).Também foram registrados o número de indivíduos, aposição e orientação dos mesmos na coluna d’água, tipode substrato e micro-hábitats de forrageamento. Aclassificação das táticas alimentares seguiu K EENLEYSIDE (1979), S AZIMA (1986) e G RANT & N OAKES (1987). RESULTADOS Nos riachos R1 a R8, K. moenkhausii se alimentoude 18 itens, dos quais algas do gênero Spyrogira , ninfasde efemerópteros e larvas de dípteros (principalmenteChironomidae e Simulidae) foram os itens autóctones maisfreqüentes e dominantes; fragmentos de insetosterrestres, himenópteros (especialmente Formicidae) earanhas foram os itens alóctones mais freqüentes edominantes (Tab. II). Em termos de composiçãopercentual, insetos terrestres (26%) e larvas e ninfasaquáticas de insetos (27%) tiveram maiorrepresentatividade, seguidos de itens de srcemdesconhecida (20%). Estes foram representados por ovosde invertebrados e matéria orgânica, cujo grau dedigestão e fragmentação impossibilitou uma identificaçãomais precisa, ou seja, se eram de srcem animal ou vegetal,ou de srcem autóctone ou alóctone.A ordenação produzida através da NMDS mostraque no riacho R2 (o mais raso e o único a apresentarvegetação ripária e com substrato predominantementeargiloso), K. moenkhausii apresentou dieta relativamentedistinta daquela encontrada nos demais riachos (Fig. 2).Os indivíduos analisados de R2 não apresentaram algasem seus estômagos (Fig. 3), ao contrário de aracnídeos,que foram relativamente abundantes (Fig. 4). Insetosterrestres, representados principalmente por Formicidae,apresentaram expressiva contribuição à dieta de K.moenkhausii na maioria dos riachos estudados (Fig. 5).De acordo com a estatística de Mantel, a dieta mostroucorrelação significativa com os descritores do hábitat (r= 0,5835, p = 0,001), sendo que aqueles que mais Tabela I. Localização e descritores do hábitat dos riachos estudados na porção noroeste do Estado de São Paulo, Brasil.Riachos CoordenadasVelocidade médiaProfundidadeVegetaçãoSubstratoHábitats fluviaisgeográficasda água (cm/s)média (cm)ripáriapredominantepredominantesR150º34’05,0”W1930ausenteareia“runs” e poços20º36’20,7”SR250º45’29,2”W2620presenteargila consolidada“runs” e20º35’49,5”ScorredeirasR351º02’56,4”W2470ausenteareia“runs” e poços20º31’28,8”SR450º35’08,6”W5870ausenteareia“runs”, poços e20º22’58,6”ScorredeirasR550º40’42,6”W15100ausenteareia“runs” e poços20º20’51,3”SR650º46’54,3”W990ausenteareia“runs” e poços20º23’11,3”SR750º55’37,1”W4560ausenteareia, rochas e“runs”, poços e20º31’08,1”ScascalhocorredeirasR850º54’46,5”W860ausenteareia“runs” e poços20º09’15,9”SR950º30’09,9”W449ausenteareia“runs”20º12’43,3”S 10Iheringia, Sér. Zool., Porto Alegre, 97(1):7-15, 30 de março de 2007C ENEVIVA -B ASTOS & C ASATTI Tabela II. Número de exemplares coletados, média e desvio padrão do comprimento padrão (CP em mm) e itens alimentares consumidospor Knodus moenkhausii nos riachos R1-R8, sistema do Alto rio Paraná (SP, Brasil), com seus respectivos valores de freqüência deocorrência (FO, %) e dominância (D, %). Traços indicam que, apesar de presente, o item não foi dominante.R1R2R3R4R5R6R7R8N29241188225103293324CP (média ± desvio padrão)29,7±6,517,7±4,924,6±4,018,2±4,528,0±4,027,0±5,031,6±4,225,3±10,2FODFODFODFODFODFODFODFODITENS AUTÓCTONESAlgas6030404040-20106040674010090Larvas de dípteros501060-101040-10-44-40-Larvas de simulídeos3020501010-30-22-30-Outras larvas de insetos10-10-111020-Ninfas de efemerópteros501070-10101010221020-Pupas de dípteros1010101011-Microcrustáceos10-ITENS ALÓCTONESVegetais superiores30-601010-20-44-Hemípteros10-1010Aranhas / ácaros5010101010-22-30-Isópteros8010Coleópteros adultos3020202030101010--Himenópteros4010201030203010201011-10-Outros invertebrados10-40-10-20-1010--11-10-Fragmentos de insetos50-50204020502060306020672060-ORIGEM DESCONHECIDAOvos10-10-403010-Fragmentos não identificados40101010111010-Matéria orgânica702050-701030-701044-8010Matéria inorgânica20-22-10- influenciaram tal correlação foram profundidade (r = 0,38,p < 0,2), tipo de substrato predominante (r = 0,31, p < 0,2)e, principalmente, presença/ausência de vegetação ripária(r = 0,89, p < 0,1).No riacho R9 foram identificados 15 itens (Tab. III),tanto alóctones como autóctones, com predominânciade insetos terrestres (principalmente Formicidae), larvasde dípteros (principalmente Chironomidae) e algas(principalmente Spyrogira ). Como pode ser visto na Fig.6, a dieta de K.moenkhausii foi mais dissimilar nos mesesde menor temperatura e pluviosidade (junho-julho),diferença esta também apontada pela estatística Rcalculada através da ANOSIM (R = 0,67, p < 0,2). Algasconstituíram um item especialmente pouco expressivo nosmeses de menor temperatura e pluviosidade (junho-julho,Fig. 7), enquanto que as larvas e ninfas aquáticas deinsetos foram pouco representativas nos meses de maiortemperatura e pluviosidade (dezembro-janeiro, Fig. 8).Vegetais superiores foram mais representativos nosperíodos de temperatura e pluviosidade intermediárias(Fig. 9).A menor amplitude de nicho trófico (Ba = 0,53) foiregistrada no período de maior temperatura e pluviosidade(dezembro-janeiro), enquanto que a maior (Ba = 0,85) foiregistrada no período de menor temperatura e pluviosidade(junho-julho). Além disso, não foram registradasdiferenças significativas entre a proporção de itensautóctones e alóctones entre os períodos de maior e menorpluviosidade (autóctones: χ 2 = 0, p = 1,000; alóctones: χ 2 =0,627, p = 0,4882).Grupos de 5-20 indivíduos de K.moenkhausii foram observados forrageando continuamente,praticando a cata de itens na coluna d’água carregadospela correnteza (“drift feeding”, cf. G RANT & N OAKES , 1987),a cata de itens junto ao substrato ou à vegetaçãosubmersa (“picking at relatively small prey”, cf.K EENLEYSIDE , 1979) e a cata de itens na superfície daágua (“surface picking”, cf. S AZIMA , 1986) (Fig. 10).Enquanto praticavam a cata de itens arrastados pelacorrenteza, os peixes nadavam orientados contra acorrenteza; após inspecionarem o item (podendo ou nãocapturá-lo), deixavam-se levar pela correnteza, paranovamente nadar rio acima. Indivíduos de pequeno porteformaram grupos menores (até oito indivíduos),espacialmente restritos às áreas mais rasas, próximas àsmargens (Fig. 10), investindo em porções mais profundasdo riacho apenas na ausência de adultos. DISCUSSÃO Vários estudos indicam que fontes alimentaresalóctones parecem ser de maior relevância na dieta depeixes de riachos (p. ex., S ABINO & C ASTRO , 1990; W ALKER ,1990; S ABINO & Z UANON , 1998; E STEVES & L OBÓN -C ERVIÁ ,2001). Em contrapartida, estudos como os de U IEDA et al .(1997) e C ASATTI (2002) revelaram que não há predomínio 11Iheringia, Sér. Zool., Porto Alegre, 97(1):7-15, 30 de março de 2007Oportunismo alimentar de Knodus moenkhausii (Teleostei, Characidae)...Tabela III. Itens alimentares consumidos mensalmente por Knodus moenkhausii no riacho R9, sistema do Alto rio Paraná (SP, Brasil) noperíodo de agosto de 2003 a julho de 2004, com seus respectivos valores de freqüência de ocorrência (FO, %) e dominância (D, %). Traçosindicam que, apesar de presente, o item não foi dominante.ASONDJFMAMJJFODFODFODFODFODFODFODFODFODFODFODFODITENS AUTÓCTONESAlgas905040106020601055,611,170106010601020107030201040-Larvas de dípteros50-601050-701022,2-40-50-40-804040-50104010Outras larvas de insetos20-30-10-20-11,1-10-10-10-10-10-Ninfas de efemerópteros302020-10-10-10-5030202010-1010Pupas de dípteros10-Peixe1010ITENS ALÓCTONESVegetais superiores50-20-10-401020106020501020-602010-2010Aranhas / ácaros-10-10-10-10-10-Dípteros adultos-101020-1010Coleópteros adultos10--20101010Himenópteros20--4040401033,333,33020402010-10102010Fragmentos de insetos60-100406040604033,322,290-10040601030-80-80302010ORIGEMDESCONHECIDAOvos20-10-3020Fragmentos não104020201010-40304010identificadosMatéria orgânica50-904070-601066,733,3904050-402070-601040106030Matéria inorgânica30-30-10-60-44,4-903020-40-20-80-10-30-Figs. 2-5. 2, ordenação resultante da análise de escalonamento multidimensional não métrica (NMDS) sobre a dieta de Knodus moenkhausii em oito riachos (R1-R8) no sistema do Alto rio Paraná, SP, Brasil; círculos vazios representam riachos sem vegetação ripária e comsubstrato predominantemente arenoso, círculo cheio representa riacho com vegetação ripária, raso e com substrato argiloso. 3-5,contribuição (expressa conforme o tamanho do círculo) de algas, aracnídeos e insetos terrestres na dieta de Knodus moenkhausii nos oitoriachos estudados.
